В последующие годы княжич Иван становится соправителем отца — Василия II. На монетах Московского государства появляется надпись «осподари всея Руси», сам он, так же как и отец его, Василий, носит титул «великий князь». В течение двух лет Иван в качестве удельного князя управляет Переславлем-Залесским, одним из ключевых городов Московского государства. Важную роль в воспитании наследника престола играют военные походы, где он является номинальным командующим. Так, в 1455 году[12] Иван вместе с опытным воеводой Фёдором Басёнком совершает победоносный поход против вторгшихся в пределы Руси татар хана Саид-Ахмада. В августе 1460 года он возглавляет войско Великого княжества Московского, закрывающее путь на Москву вторгшимся в пределы Руси и осадившим Переяславль-Рязанский татарам хана Ахмата.
В марте 1462 года тяжело заболел отец Ивана — великий князь Василий. Незадолго до этого он составил завещание, по которому делил великокняжеские земли между своими сыновьями. Как старший сын, Иван получал не только великое княжение, но и основную часть территории государства — 16 главных городов (не считая Москвы, которой он должен был владеть совместно с братьями). Остальным детям Василия было завещано всего 12 городов; при этом бо́льшая часть бывших столиц удельных княжеств (в частности, Галич — бывшая столица Дмитрия Шемяки) досталась новому великому князю. Когда 27 марта 1462 года Василий умер, Иван без каких-либо проблем стал новым великим князем и исполнил волю отца, наделив братьев землями согласно завещанию. Вместе с тем уже в следующем году был ослеплён лучший воевода его отца Фёдор Басёнок.
