Писфетер и Эвельпид, покинув Афины и скитаясь в поисках более спокойного места для жизни, приходят к птичьему царю Удоду и его подданным.
Писфетеру удаётся убедить птиц, что их предназначение — править миром. По его задумке между небом и землёй строится птичий город Тучекукуйщина (или Тучекукуевск, др.-греч. Νεφελοκοκκυγία); птицы дают Писфетеру и Эвельпиду крылья, Писфетер становится правителем нового города и приводит в действие план, цель которого — отнять власть у олимпийских богов. Птицы перехватывают дым от жертвоприношений, которым питаются боги, уговаривают людей чтить птиц как новых богов и обещают им за это покровительство.
В новый город устремляются люди, желающие поселиться в нём или просто извлечь там для себя выгоду. В ряде коротких эпизодов к Писфетеру один за другим прибывают поэт; прорицатель; землемер; надсмотрщик; законодатель; случайно залетевшая в город богиня Ирида; сын, недовольный отцом; ещё один поэт; доносчик; Прометей, тайком рассказывающий Писфетеру о том, что боги испуганы и шлют к Тучекукуйщине посольство для переговоров.
Наконец, прибывает само посольство — Посейдон, Геракл и некий варварский бог Трибалл. Писфетер заключает с ними мирный договор, вытребовав взамен царский скипетр Зевса — символ власти «над землёй и небом» — и (выдуманную Аристофаном) дочь Зевса Василию в жёны.
